El Museo del Limarí fue fundado como Museo Arqueológico de Ovalle, el 17 de septiembre de 1963, por la Sociedad Arqueológica de la ciudad y estuvo bajo la administración de esta organización hasta 1978, en que es traspasado a la ex Dirección de Bibliotecas Archivos y Museos, DIBAM. Una parte siginificativa de las colecciones que dieron forma al museo, constituyen un enorme legado patrimonial donado por el médico Guillermo Durruty. A esta importante colección es preciso agregar un número de piezas que habían sido recuperadas por los miembros de la Sociedad Arqueológica de Ovalle en las diversas excavaciones realizadas en la zona. Se trata principalmente de objetos pertenecientes a la cultura diaguita local, en especial al momento de transculturación Inca.
Quince años después de su fundación, el Museo Arqueológico de Ovalle fue transferido a la ex Dirección de Bibliotecas, Archivos y Museos (1978) con el propósito de darle una nueva proyección, en vista del considerable aumento que habían experimentado sus colecciones como consecuencia de las investigaciones desarrolladas en conjunto con los profesionales del Museo Arqueológico de La Serena. En 1984 tomó el nombre de Museo del Limarí, adquiriendo un rol significativo sobre el patrimonio arqueológico provincial.
Finalmente, en noviembre de 1996, el museo fue reinaugurado en el edificio de la ex estación de los Ferrocarriles del Estado de la ciudad de Ovalle, como parte del proyecto municipal, cuyo propósito es la recuperación urbana del sector norte-oriente de dicha urbe. Se trata de la creación del Centro Cultural Guillermo Durruty, el que, formado por el Museo del Limarí, la Biblioteca Pública Víctor Domingo Silva, ha buscado transformarse en un nuevo foco para las actividades culturales de la provincia.
