Al retirar su oficina de Chiloé a principios de los 70's, la CORFO adquirió el terreno del antiguo Seminario Conciliar de Ancud para construir el Centro Turístico Cultural y Artesanal CHILOTUR, ideado para el fomento del turismo en Chiloé.

El CHILOTUR contempló un hotel y un centro cultural patrimonial donde se albergaron las colecciones recopiladas por el salesiano Audelio Bórquez (1917-1978), quien durante años se dedicó a recolectar objetos patrimoniales junto a sus estudiantes del Seminario Conciliar. En un principio, esta colección fue albergada en su despacho e instalaciones del Seminario, hasta que en 1975 fue donada a la DIBAM (Actual Servicio Nacional del Patrimonio Cultural). Finalmente, el CHILOTUR abre sus puertas el 14 de junio de 1976, fundándose así el Museo Regional de Ancud.

Los principales cambios son a partir del 2001, cuando se elaboró un primer plan maestro. Las obras principales han sido: la reposición de la techumbre del edificio (2002), la habilitación de la sala Challanco (2003) y la construcción del Hall de acceso (2003). Finalmente, el año 2010 a través del proyecto "Habilitación del Centro del Patrimonio de Chiloé", se incorporó un ascensor y caja escalera entre los tres niveles del edifico, un microcine con 21 butacas y servicios higiénicos para personas en situación de discapacidad. También se realizaron mejoras en el área de colecciones (depósito con full spaces y mobiliario adecuado).

El año 2018 el Servicio del Patrimonio adquirió el hotel aledaño que fue construido para el CHILOTUR. Beneficiando a la comunidad con una nueva sala para actividades educativas y culturales en el centro de la ciudad.

Desde su fundación, el museo ha aumentado considerablemente sus colecciones, de 772 a casi 4500 en la actualidad, incorporando embarcaciones y objetos patrimoniales provenientes del territorio histórico de Chiloé y su área de influencia cultural, abarcando las regiones de Los Lagos, Aysén, Magallanes e incluso la Patagonia argentina.