El Museo del Limarí fue fundado con el nombre de Museo Sociedad Arqueológica de Ovalle, el 17 de septiembre de 1963, y estuvo bajo la administración de esta organización hasta 1978.

Las colecciones que dieron forma al museo, al momento de su fundación, constituyen un enorme legado patrimonial donado por el doctor Guillermo Durruty. A esta significativa colección es preciso agregar el importante número de piezas que habían sido recuperadas por los miembros de la Sociedad Arqueológica de Ovalle en las diversas excavaciones realizadas en la zona. Se trata principalmente de objetos pertenecientes a la cultura diaguita local, en especial al momento de transculturación Inca.

Quince años después de su fundación, el Museo de la Sociedad Arqueológica de Ovalle fue transferido a la ex Dirección de Bibliotecas, Archivos y Museos (1978) con el propósito de darle una nueva proyección, en vista del considerable aumento que habían experimentado sus colecciones como consecuencia de las investigaciones desarrolladas en conjunto con los profesionales del Museo Arqueológico de La Serena. En 1984 tomó el nombre de Museo del Limarí, adquiriendo un rol tutelar sobre el patrimonio arqueológico provincial.

Finalmente, en noviembre de 1996, el museo fue reinaugurado en el edificio de la ex estación de los Ferrocarriles del Estado de la ciudad de Ovalle, como parte del proyecto municipal, cuyo propósito es la recuperación urbana del sector norte de dicha ciudad. Se trata de la creación del Centro Cultural Guillermo Durruty, el que, formado por el Museo del Limarí, la Biblioteca Pública Víctor Domingo Silva, una sala de exhibiciones temporales y una explanada para eventos exteriores, ha pretendido transformarse en un nuevo foco para las actividades culturales de la localidad.